Летом 1932 года на аэродроме «Шоссейная» (название аэропорта до 1973 года) приземлились первые самолеты из Москвы – началась эпоха гражданской авиации в СССР.

Развитие региональной авиации и первые полеты в Лодейное поле, Вознесение, Вытегру, Петрозаводск постепенно дополнялись более дальними маршрутами. Воздушные линии связали Ленинград с Таллинном, Ригой, Киевом, Кенигсбергом и даже Берлином. В 40-е годы, на протяжении всей блокады аэродром был закрыт. Линия обороны пролегала вдоль Пулковских высот, и аэродром «Шоссейная» одним из первых подвергся вражеским обстрелам. Но уже в 1945 году в авиагородке снова появились гражданские самолеты. Небольшой коллектив аэродрома сумел в последний год войны перевезти свыше трех тысяч пассажиров.

В мирное время началось активное развитие авиации. В 60-е годы наступила эра реактивных самолетов. Авиаторы проложили самый длинный воздушный маршрут в стране: от Ленинграда до Владивостока. Новый этап развития наступил для аэропорта в 1973 году. В апреле был открыт новый пассажирский терминал, и аэропорт получил свое современное название – «Пулково». Вместе с запуском аэровокзала специалисты ввели в эксплуатацию вторую взлетно-посадочную полосу. В сутки аэропорт  смог принимать до 120 самолетов.

Реконструкция международного терминала  была произведена в 1986 году. По бокам от довоенного здания, построенного в 1936-1940 годах, раскинулись два павильона терминала, разделившие потоки отправляющихся и прибывающих пассажиров.

В 2006 году был разработан генеральный план развития аэропорта до 2025 года. Он предусматривает строительство современного пассажирского терминала, развитие прилегающей инфраструктуры и комплексную модернизацию аэродрома. В 2007 году для строительства нового пассажирского терминала  разработан уникальный архитектурный проект. Началась реализация планов развития аэропорта.

29 апреля 2010 года аэропорт перешел под управление международного консорциума ООО «Воздушные Ворота Северной Столицы». Приоритетными задачами в работе консорциума являются реконструкция аэропорта: строительство нового международного пассажирского терминала, проведение модернизации пассажирского терминала «Пулково-1», реконструкция и строительство технических объектов аэропорта, развитие коммерческой инфраструктуры.